Pomiary mięśni w USG (RUSI) i ich rzetelność

Pierwsze międzynarodowe sympozjum poświęcone ultrasonografii w rehabilitacji odbyło się w maju 2006 roku w San Antonio w Teksasie. Nazwano je sympozjum RUSI (rehabilitative ultrasound imaging, po polsku najczęściej ultrasonografia rehabilitacyjna), a z jego materiałów pochodzi pierwsza definicja terminu [1, 3]. Od tamtej pory pomiary mięśni w USG doczekały się kilkudziesięciu prac o rzetelności i kilku przeglądów systematycznych. Obraz, który z nich wynika, jest dość spójny. Liczby z ekranu dają się powtórzyć, o ile protokół jest ściśle opisany.

Skąd nazwa RUSI i co obejmuje

Definicja z sympozjum z 2006 roku mówi o procedurze, w której fizjoterapeuta ocenia morfologię i funkcję mięśni oraz związanych z nimi tkanek miękkich w czasie ćwiczeń i zadań ruchowych, a także wspiera interwencje terapeutyczne ukierunkowane na funkcję nerwowo-mięśniową [1, 3]. Rok później czasopismo Journal of Orthopaedic & Sports Physical Therapy wydało serię artykułów porządkujących temat. Pierwszy z nich, autorstwa Whittaker, Teyhen i współpracowników, wyznaczył zakres RUSI w zawodzie fizjoterapeuty i opisał jego relację z ultrasonografią medyczną [2].

W 2019 roku część tych samych autorów opublikowała w British Journal of Sports Medicine szerszy podział. RUSI jest w nim jedną z czterech kategorii zastosowań USG przez fizjoterapeutów, obok USG diagnostycznego, interwencyjnego (prowadzenie igły) i badawczego, przy czym zakres dwóch pierwszych zależy od przepisów danego kraju [3]. Do RUSI zaliczono pomiar długości, grubości, pola przekroju, objętości, długości pęczków i kąta pierzastości mięśnia, porównania w czasie i między grupami, ocenę przesuwu powięzi i kresy białej przy skurczu, ocenę składu mięśnia oraz biofeedback [3]. Kilka z nich, od skurczu mięśnia poprzecznego brzucha po porównanie stron, omawia wpis USG w fizjoterapii – od czego zacząć?.

Pięć parametrów i jeden wskaźnik pochodny

Grupa SARCUS, która opracowuje standard pomiaru mięśni u osób starszych, wyróżniła pięć podstawowych parametrów: grubość, pole przekroju poprzecznego, kąt pierzastości, długość pęczka i echogeniczność [4].

Kalipery do pomiaru grubości mięśnia stawia się na wewnętrznych brzegach powięzi lub rozcięgien, czyli na granicach mięśnia od strony powierzchownej i głębokiej. Pomiar wykonuje się na zamrożonym obrazie, najczęściej w przekroju poprzecznym, w miejscu wyznaczonym od punktów kostnych. U Mechelli i wsp. dla mięśni przedniej strony uda było to dwie trzecie odległości od kolca biodrowego przedniego górnego do górnego bieguna rzepki, z miejscem zaznaczonym na skórze [5].

Pole przekroju poprzecznego (CSA, cross-sectional area) wyznacza się obrysem mięśnia po wewnętrznej krawędzi powięzi. Mięśnie wąskie mieszczą się w jednym kadrze. Mięsień obszerny boczny czy cały czworogłowy uda jest szerszy niż pole widzenia głowicy liniowej, więc w badaniach jego pole przekroju mierzy się w obrazowaniu panoramicznym, w którym aparat skleja kolejne klatki w czasie przesuwu głowicy [6, 7].

Oba parametry pęczka, kąt pierzastości (między pęczkiem a rozcięgnem głębokim) i długość (odcinek pęczka między rozcięgnami), mierzy się w przekroju podłużnym, przy płaszczyźnie obrazu ułożonej wzdłuż przebiegu pęczków. Pęczka dłuższego niż szerokość głowicy kadr nie obejmuje i wtedy jego długość szacuje się z widocznego odcinka.

W pomiarach echogeniczność oznacza średni poziom szarości w zaznaczonym obszarze mięśnia. Zależy od wzmocnienia, głębokości i składu tkanki, więc liczby porównuje się tylko przy tych samych ustawieniach aparatu. Jak wygląda jasny i ciemny mięsień, opisano przy echogeniczności tkanek w USG.

Z dwóch pomiarów grubości liczy się wskaźnik pochodny, względną zmianę grubości przy skurczu: (grubość w skurczu − grubość w spoczynku) / grubość w spoczynku. Tak mierzy się najczęściej mięsień poprzeczny brzucha i wielodzielny lędźwiowy [9].

Grubość mięśnia w USG a jego aktywność

Pogrubienie przy skurczu to zjawisko mechaniczne, nie zapis pracy jednostek ruchowych. Hodges i wsp. mierzyli jednocześnie architekturę kilku mięśni w USG i ich aktywność elektromiograficzną przy skurczach izometrycznych od 0 do 100% skurczu maksymalnego. Większość parametrów zmieniała się wyraźnie do około 30% skurczu maksymalnego, a powyżej prawie wcale [10]. Badanie wykrywało więc słaby skurcz, ale nie odróżniało umiarkowanego od silnego. Najmniejsze wykrywalne zmiany aktywności były różne: 4% skurczu maksymalnego dla grubości mięśnia dwugłowego ramienia, 12% dla długości mięśnia poprzecznego brzucha i 22% dla grubości skośnego wewnętrznego. Grubość mięśnia skośnego zewnętrznego nie zmieniała się powtarzalnie i z niej nie wnioskuje się o aktywności tego mięśnia [10].

Względna zmiana grubości ma też słabszą rzetelność niż pojedynczy pomiar. W badaniu Koppenhavera i wsp. powtarzalność względnej zmiany grubości była dla każdego warunku niższa niż powtarzalność samej grubości [9]. Wynik łączy dwa pomiary i dwa błędy, ze spoczynku i ze skurczu.

Warunki powtarzalnego pomiaru mięśnia w USG

Przeglądy rzetelności oceniają prace według podobnych kryteriów. Nijholt i wsp. punktowali m.in. instrukcję dotyczącą stanu mięśnia (rozluźniony czy napięty), dokładny opis miejsca przyłożenia głowicy, ograniczenie docisku i prostopadłe ustawienie głowicy [11]. Prentice i wsp. wskazali, że protokoły dla mięśni bocznej ściany brzucha różniły się pozycją badanego, doświadczeniem badającego i ułożeniem głowicy, a niepełny opis protokołu był największą słabością przejrzanych prac [12]. Za dobrze opisany uznawano w tych przeglądach protokół, w którym:

• pozycja badanego i stan mięśnia (rozluźniony czy napięty) są określone i takie same przy każdym pomiarze [11, 12];
• miejsce przyłożenia głowicy wyznacza się od punktu kostnego, a u Mechelli i wsp. zaznaczano je na skórze [5, 11];
• docisk głowicy jest ograniczony do minimum, bo nacisk zniekształca tkanki pod nią [5, 11];
• głowica jest ustawiona prostopadle do skóry i do badanej warstwy [11]; przy skośnej wiązce kalipery mierzą odcinek dłuższy niż rzeczywista grubość, a kąt zmienia już niewielkie kołysanie albo pochylenie głowicy;
• opisano doświadczenie badającego i to, kto wykonuje pomiary powtarzane [12, 14];
• wynikiem jest średnia z kilku obrazów, a nie pojedynczy pomiar [13, 14].

Przykładanie i prowadzenie głowicy łatwiej uchwycić na obrazie ruchomym niż w opisie. Taki obraz dają filmy, z których składa się darmowy kurs USG online.

Ostatni warunek ma dobre uzasadnienie liczbowe. U 30 osób z bólem krzyża błąd standardowy pomiaru zmiany grubości mięśnia poprzecznego brzucha i wielodzielnego zmalał o blisko 25% przy średniej z dwóch pomiarów i o 50% przy średniej z trzech. Kolejne powtórzenia niewiele już zmieniały [13].

ICC, SEM i MDC w liczbach

Współczynnik korelacji wewnątrzklasowej (ICC) opisuje, jak dobrze pomiar odróżnia od siebie osoby, zwykle w skali od 0 do 1. Nie mówi jednak, o ile milimetrów może się mylić. To podaje błąd standardowy pomiaru (SEM), wyrażony w jednostkach pomiaru. Z SEM liczy się najmniejszą wykrywalną zmianę (MDC); przy poziomie ufności 95% jest to 1,96 × √2 × SEM. Zmiana mniejsza od MDC mieści się w błędzie metody.

Dla mięśni tułowia wyniki przeglądów są zbliżone. Hebert i wsp. ocenili 24 prace, z czego 6 wysokiej jakości. W tych sześciu ponowny pomiar tego samego obrazu dawał ICC powyżej 0,93, a pomiar na nowo uzyskanych obrazach przez różnych badających ICC powyżej 0,90. Ten sam badający przy nowych obrazach osiągał ICC od 0,62 do 0,97 [14]. Rzetelność była lepsza dla grubości mięśnia i przy średnich z pomiarów bardziej doświadczonych badających [14]. W późniejszym przeglądzie Taghipoura i wsp. (26 prac z lat 2007–2017) prawie wszystkie badania wysokiej jakości miały ICC co najmniej 0,70; w pracach niskiej jakości rozrzut sięgał od 0,26 do 0,99 [15]. Metaanaliza Prentice i wsp. (27 prac, 884 osoby) podała dla grubości mięśni bocznej ściany brzucha w spoczynku ICC od 0,859 do 0,958, zależnie od podgrupy [12].

Różnicę między pomiarem obrazu a pomiarem całej procedury dobrze widać w danych dla mięśnia wielodzielnego u osób starszych, zebranych w przeglądzie Nijholt i wsp. Dwóch badających mierzących ten sam obraz uzyskało ICC 0,98 i SEM 0,08 cm. Gdy obraz uzyskiwano od nowa między dniami, ICC spadł do 0,86, a SEM wzrósł do 0,29 cm [11]. Po podstawieniu do wzoru (przeliczenie własne; przegląd podaje tylko SEM) daje to MDC około 0,8 cm. Mniejsza zmiana grubości tego mięśnia między dwiema wizytami ginie w błędzie pomiaru.

Parametr	Jak mierzony	Typowa rzetelność (źródło)
Grubość mięśni brzucha i wielodzielnego	przekrój poprzeczny, kalipery między powięziami	ICC 0,87–0,99 jeden badający, 0,80–0,94 dwóch, przy średniej z 2 pomiarów [9]; 0,859–0,958 w metaanalizie [12]
Zmiana grubości przy skurczu	(skurcz − spoczynek) / spoczynek	niższa niż dla samej grubości [9]; SEM o 50% mniejszy przy średniej z 3 pomiarów [13]
Grubość i CSA mięśni kończyn u osób starszych	przekrój poprzeczny, głowica liniowa	ICC 0,72–1,00 dla obszernego bocznego, prostego uda, przedniej grupy ramienia i tułowia [11]
CSA mięśnia obszernego bocznego	obrazowanie panoramiczne	ICC 0,997, SEM 0,38 cm², najmniejsza wykrywalna różnica 1,1 cm² [6]
Długość pęczka	przekrój podłużny wzdłuż pęczków	ICC powyżej 0,6, współczynnik zmienności poniżej 10% [8]
Kąt pierzastości	kąt pęczek–rozcięgno głębokie	ICC powyżej 0,5, współczynnik zmienności poniżej 14% [8]

Liczby z tabeli dotyczą protokołów z konkretnych prac. Z wynikiem uzyskanym w innym miejscu mięśnia, w innej pozycji albo na innym aparacie nie da się ich porównywać jeden do jednego.

Zgodność z rezonansem magnetycznym

W pracach o trafności metodą odniesienia bywa rezonans magnetyczny, tomografia komputerowa albo densytometria [11]. Hides i wsp. w 1995 roku mierzyli pole przekroju mięśnia wielodzielnego od L2 do S1 u 10 młodych kobiet obiema metodami i nie stwierdzili statystycznie istotnych różnic [16]. W pracy z 2006 roku ta sama grupa porównała grubość mięśnia poprzecznego i skośnego wewnętrznego brzucha oraz przesuw powięzi przy wciąganiu brzucha; badano 13 młodych mężczyzn, a korelacje między USG a rezonansem wynosiły od 0,78 do 0,95 [17].

Dla mięśni uda Mechelli i wsp. podali ICC 0,99 dla grubości mięśnia, ale tylko 0,36 dla grubości powięzi okołomięśniowej [5]. W badaniu Ahtiainena i wsp. panoramiczne USG mięśnia obszernego bocznego dało ICC 0,905 wobec rezonansu, przy czym pole przekroju z rezonansu było systematycznie większe o 10 ± 4% [6]. Obie metody wykazały podobny przyrost, o 13–14% po 21 tygodniach treningu oporowego [6]. Scott i wsp. obserwowali 27 osób przez 70 dni leżenia w łóżku. Zgodność zmian pola przekroju mierzonych w USG i w rezonansie była wysoka dla mięśnia czworogłowego (współczynnik zgodności Lina 0,78), a słaba dla brzuchatego łydki (0,37) [7].

Wymiar mięśnia to nie rozpoznanie

Pomiar opisuje wymiar mięśnia w jednym miejscu i w jednej chwili. Według przeglądu Kwah i wsp. pomiary pęczków i kąta pierzastości są trafne głównie dla dużych mięśni kończyn, rozluźnionych i przy nieruchomym stawie; dla mięśnia w skurczu lub w ruchu danych jest mało [8]. Nijholt i wsp. odnotowali, że badań małych mięśni jest za mało [11]. Wartości zależą od wieku, płci, mięśnia i protokołu, a porównuje się je głównie u tej samej osoby w czasie albo między stronami ciała.

Mniejszą grubość mięśnia po stronie urazu można zmierzyć i śledzić w czasie. Przyczyny pomiar nie wskaże. W podziale z 2019 roku ocena zmian w samym mięśniu, takich jak ognisko o innej echogeniczności w brzuścu czy płyn między warstwami, należy do USG diagnostycznego i do lekarza, a ultrasonografia rehabilitacyjna zostaje przy wymiarach mięśnia, ich zmianach w czasie i pracy z pacjentem przy ekranie [3].

Źródła

1. Teyhen D. Rehabilitative Ultrasound Imaging Symposium, San Antonio, TX, May 8–10, 2006. Journal of Orthopaedic & Sports Physical Therapy. 2006;36(8):A1–A3. PubMed 16915983
2. Whittaker JL, Teyhen DS, Elliott JM, Cook K, Langevin HM, Dahl HH, Stokes M. Rehabilitative ultrasound imaging: understanding the technology and its applications. Journal of Orthopaedic & Sports Physical Therapy. 2007;37(8):434–449. DOI: 10.2519/jospt.2007.2350. PubMed 17877280
3. Whittaker JL, Ellis R, Hodges PW, O'Sullivan C, Hides J, Fernandez-Carnero S, Arias-Buria JL, Teyhen DS, Stokes MJ. Imaging with ultrasound in physical therapy: What is the PT's scope of practice? A competency-based educational model and training recommendations. British Journal of Sports Medicine. 2019;53(23):1447–1453. DOI: 10.1136/bjsports-2018-100193. PMC6900235
4. Perkisas S, Baudry S, Bauer J, Beckwée D, De Cock AM i wsp. Application of ultrasound for muscle assessment in sarcopenia: towards standardized measurements. European Geriatric Medicine. 2018;9(6):739–757. DOI: 10.1007/s41999-018-0104-9. PubMed 34674473
5. Mechelli F, Arendt-Nielsen L, Stokes M, Agyapong-Badu S. Validity of ultrasound imaging versus magnetic resonance imaging for measuring anterior thigh muscle, subcutaneous fat, and fascia thickness. Methods and Protocols. 2019;2(3):58. DOI: 10.3390/mps2030058. PMC6789827
6. Ahtiainen JP, Hoffren M, Hulmi JJ, Pietikäinen M, Mero AA, Avela J, Häkkinen K. Panoramic ultrasonography is a valid method to measure changes in skeletal muscle cross-sectional area. European Journal of Applied Physiology. 2010;108(2):273–279. DOI: 10.1007/s00421-009-1211-6. PubMed 19777252
7. Scott JM, Martin DS, Ploutz-Snyder R i wsp. Panoramic ultrasound: a novel and valid tool for monitoring change in muscle mass. Journal of Cachexia, Sarcopenia and Muscle. 2017;8(3):475–481. DOI: 10.1002/jcsm.12172. PMC5476852
8. Kwah LK, Pinto RZ, Diong J, Herbert RD. Reliability and validity of ultrasound measurements of muscle fascicle length and pennation in humans: a systematic review. Journal of Applied Physiology. 2013;114(6):761–769. DOI: 10.1152/japplphysiol.01430.2011. PubMed 23305989
9. Koppenhaver SL, Hebert JJ, Fritz JM, Parent EC, Teyhen DS, Magel JS. Reliability of rehabilitative ultrasound imaging of the transversus abdominis and lumbar multifidus muscles. Archives of Physical Medicine and Rehabilitation. 2009;90(1):87–94. DOI: 10.1016/j.apmr.2008.06.022. PubMed 19154834
10. Hodges PW, Pengel LH, Herbert RD, Gandevia SC. Measurement of muscle contraction with ultrasound imaging. Muscle & Nerve. 2003;27(6):682–692. DOI: 10.1002/mus.10375. PubMed 12766979
11. Nijholt W, Scafoglieri A, Jager-Wittenaar H, Hobbelen JSM, van der Schans CP. The reliability and validity of ultrasound to quantify muscles in older adults: a systematic review. Journal of Cachexia, Sarcopenia and Muscle. 2017;8(5):702–712. DOI: 10.1002/jcsm.12210. PMC5659048
12. Prentice CLS, Milanese S, Massy-Westropp N, Maranna S. The reliability of rehabilitative ultrasound to measure lateral abdominal muscle thickness: a systematic review and meta-analysis. Musculoskeletal Science and Practice. 2021;53:102357. DOI: 10.1016/j.msksp.2021.102357. PubMed 33743453
13. Koppenhaver SL, Parent EC, Teyhen DS, Hebert JJ, Fritz JM. The effect of averaging multiple trials on measurement error during ultrasound imaging of transversus abdominis and lumbar multifidus muscles in individuals with low back pain. Journal of Orthopaedic & Sports Physical Therapy. 2009;39(8):604–611. DOI: 10.2519/jospt.2009.3088. PubMed 19648721
14. Hebert JJ, Koppenhaver SL, Parent EC, Fritz JM. A systematic review of the reliability of rehabilitative ultrasound imaging for the quantitative assessment of the abdominal and lumbar trunk muscles. Spine. 2009;34(23):E848–E856. DOI: 10.1097/BRS.0b013e3181ae625c. PubMed 19927091
15. Taghipour M, Mohseni-Bandpei MA, Behtash H i wsp. Reliability of real-time ultrasound imaging for the assessment of trunk stabilizer muscles: a systematic review of the literature. Journal of Ultrasound in Medicine. 2019;38(1):15–26. DOI: 10.1002/jum.14661. PubMed 29688574
16. Hides JA, Richardson CA, Jull GA. Magnetic resonance imaging and ultrasonography of the lumbar multifidus muscle. Comparison of two different modalities. Spine. 1995;20(1):54–58. DOI: 10.1097/00007632-199501000-00010. PubMed 7709280
17. Hides J, Wilson S, Stanton W i wsp. An MRI investigation into the function of the transversus abdominis muscle during "drawing-in" of the abdominal wall. Spine. 2006;31(6):E175–E178. DOI: 10.1097/01.brs.0000202740.86338.df. PubMed 16540858